СРК-подобные симптомы при воспалительных заболеваниях кишечника: клиническая необходимость или терминологический компромисс?

Введение. Несмотря на наличие эффективных терапевтических стратегий, направленных на индукцию и поддержание ремиссии воспалительных заболеваний кишечника, у части пациентов имеют место персистирующие гастроинтестинальные симптомы: рецидивирующий абдоминальный болевой синдром, изменение частоты и/или консистенции стула, что нередко трактуется как симптомы, сходные с проявлениями синдрома раздраженного кишечника (СРК). Учитывая гетерогенность возможных причин гастроинтестинальных нарушений и отсутствие валидированных диагностических критериев для данной популяции пациентов, использование термина «СРК-подобные симптомы» при воспалительных заболеваниях кишечника остается предметом дискуссий. Длительно сохраняющиеся симптомы со стороны желудочно-кишечного тракта, а в некоторых случаях и системные проявления могут быть вызваны широким спектром этиологических факторов, включая синдром избыточного бактериального роста, мальабсорбцию желчных кислот и/или олиго-/моносахаридов, экзокринную недостаточность поджелудочной железы, глютен-ассоциированные состояния, эозинофильные гастроинтестинальные заболевания, синдром активации тучных клеток, а также состояния, не связанные с непосредственным вовлечением желудочно-кишечного тракта, в частности, эндометриоз и спаечную болезнь.

Заключение. Учитывая сказанное выше, использование термина «СРК-подобные симптомы» представляется оправданным в случаях, когда у пациента с воспалительными заболеваниями кишечника достигнута гистологическая ремиссия, а сохраняющиеся гастроинтестинальные симптомы обусловлены расстройствами оси «кишечник – мозг». Применение вышеуказанного термина целесообразно при условии исключения иных причин, способных объяснить клинические проявления как со стороны желудочно-кишечного тракта, так и за его пределами.

1. Lim J., Rezaie A. Irritable bowel syndrome-like symptoms in quiescent inflammatory bowel disease: a practical approach to diagnosis and treatment of organic causes. Dig Dis Sci. 2023; 68 (11): 4081-4097. DOI: 10.1007/s10620-023-08095-w.

2. Abdalla M. I., Sandler R. S., et al. Prevalence and impact of inflammatory bowel disease-irritable bowel syndrome on patient-reported outcomes in CCFA partners. Inflamm Bowel Dis. 2017; 23: 325-331. DOI: 10.1097/MIB.0000000000001017.

3. Ford A. C., Lacy B. E., Talley N. J. Irritable bowel syndrome. N Engl J Med. 2017; 376 (26): 2566-2578.

4. Aliu A., Bosch D. H. C. A., Keszthelyi D., et al. A practical approach to persistent gastrointestinal symptoms in inflammatory bowel disease in remission. Aliment Pharmacol Ther. 2024; 59 (12): 1470-1488. DOI: 10.1111/apt.17988.

5. Kraimi N., Ross T., Pujo J., et al. The gut microbiome in disorders of gut-brain interaction. Gut Microbes. 2024; 16 (1): 2360233. DOI: 10.1080/19490976.2024.2360233.

6. Drossman D. A., Hasler W. L. Rome IV – functional GI disorders: disorders of gut-brain interaction. Gastroenterology. 2016; 150 (6): 1257-1261. DOI: 10.1053/j.gastro.2016.03.035.

7. Drossman D. A. Functional gastrointestinal disorders: history, pathophysiology, clinical features, and Rome IV. Gastroenterology. 2016; 150 (6): 1262-1279.e2. DOI: 10.1053/j.gastro.2016.02.032.

8. Mayer E. A., Ryu H. J., Bhatt R. R. The neurobiology of irritable bowel syndrome. Mol Psychiatry. 2023; 28 (4): 1451-1465. DOI: 10.1038/s41380-023-01972-w.

9. Fairbrass K. M., Costantino S. J., et al. Prevalence of irritable bowel syndrome-type symptoms in patients with inflammatory bowel disease in remission: a systematic review and meta-analysis. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2020; 5 (12): 1053-1062. DOI: 10.1016/S2468-1253(20)30300-9.

10. Turner D., Ricciuto A., Lewis A., et al. STRIDE-II: selecting therapeutic targets in inflammatory bowel disease. Gastroenterology. 2021; 160 (5): 1570-1583. DOI: 10.1053/j.gastro.2020.12.031.

11. Oka P., Parr H., Barberio B., et al. Global prevalence of irritable bowel syndrome according to Rome III or IV criteria: a systematic review and meta-analysis. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2020; 5 (10): 908- 917. DOI: 10.1016/S2468-1253(20)30217-X.

12. Barratt S. M., Leeds J. S., Robinson K., et al. Prodromal irritable bowel syndrome and delay in diagnosis of Crohn’s disease. Dig Dis Sci. 2011; 56: 3270-3275.

13. Fukuba N., Ishihara S., Tada Y., et al. Prevalence of irritable bowel syndrome-like symptoms in ulcerative colitis patients in remission. Scand J Gastroenterol. 2014; 49: 674-680.

14. Hoekman D. R., Zeevenhooven J., D’Haens G. R., et al. The prevalence of irritable bowel syndrometype symptoms in inflammatory bowel disease patients in remission. Eur J Gastroenterol Hepatol. 2017; 29: 1086-1090.

15. Henriksen M., Høivik M. L., Jelsness-Jørgensen L. P., et al. Irritable bowel-like symptoms in ulcerative colitis in deep remission. J Crohns Colitis. 2018; 12: 389-393.

16. Perera L. P., Radigan M., Guilday C., et al. IBS symptoms in quiescent inflammatory bowel disease and anxiety/depression. Dig Dis Sci. 2019; 64: 1923-1928.

17. Nigam G. B., Limdi J. K., Hamdy S., et al. Rome IV functional colorectal disorders in ulcerative colitis. Gut. 2019; 68: A203-A204.

18. Ozer M., Bengi G., Colak R., et al. IBS-like symptoms in inactive IBD using Rome IV criteria. Medicine (Baltimore). 2020; 99: e20067.

19. Vivinus-Nébot M., Frin-Mathy G., et al. Functional bowel symptoms in quiescent IBD: epithelial barrier disruption. Gut. 2014; 63: 744-752.

20. Tomita T., Kato Y., Takimoto M., et al. IBS-like symptoms in Japanese patients with inactive IBD. J Neurogastroenterol Motil. 2016; 22: 661-669.

21. Olsen B., Opheim R., Kristensen V.A., et al. Symptoms of IBS in remission from IBD: IBSEN III study. J Crohns Colitis. 2024; 18 (Suppl 1): i2055. DOI: 10.1093/ecco-jcc/jjad212.1277.

22. Colombel J. F., Shin A., Gibson P. R. AGA Clinical Practice Update on functional gastrointestinal symptoms in IBD. Clin Gastroenterol Hepatol. 2019; 17 (3): 380-390.e1. DOI: 10.1016/j.cgh.2018.08.001.

23. Barkun A. N., Love J., Gould M., et al. Bile acid malabsorption in chronic diarrhea. Can J Gastroenterol. 2013; 27 (11): 653-659.

24. Pimentel M., Saad R. J., Long M. D., et al. ACG clinical guideline: small intestinal bacterial overgrowth. Am J Gastroenterol. 2020; 115: 165-178. DOI: 10.14309/ajg.0000000000000501.

25. Lee J. M., Lee K. M., Chung Y. Y., et al. Clinical significance of glucose breath test in IBD. J Gastroenterol Hepatol. 2015; 30: 990-994. DOI: 10.1111/jgh.12908.

26. Wanzl J., Grohl K., Kafel A., et al. Impact of small intestinal bacterial overgrowth in patients with inflammatory bowel disease and other gastrointestinal disorders. J Clin Med. 2023; 12 (3): 935. DOI: 10.3390/jcm12030935.

27. Ghoshal U. C., Yadav A., Fatima B., et al. Small intestinal bacterial overgrowth in inflammatory bowel disease: a case-control study. Indian J Gastroenterol. 2022; 41: 96-103. DOI: 10.1007/s12664-021-01211-6.

28. Shah A., Morrison M., Burger D., et al. Prevalence of small intestinal bacterial overgrowth in inflammatory bowel disease: a systematic review and meta-analysis. Aliment Pharmacol Ther. 2019; 49 (6): 624-635. DOI: 10.1111/apt.15173.

29. Min Y. W., Rezaie A., Pimentel M. Bile acid and gut microbiota in irritable bowel syndrome. J Neurogastroenterol Motil. 2022; 28: 549-561. DOI: 10.5056/jnm22129.

30. Barrett J. S., Irving P. M., Shepherd S. J., et al. Comparison of fructose and lactose malabsorption across chronic intestinal disorders. Aliment Pharmacol Ther. 2009; 30: 165-174. DOI: 10.1111/j.1365-2036.2009.04018.x.

31. Ramos L. R., Sachar D. B., DiMaio C. J., et al. Inflammatory bowel disease and pancreatitis: a review. J Crohns Colitis. 2016; 10: 95-104. DOI: 10.1093/ecco-jcc/jjv153.

32. Sikkens E. C. M., Cahen D. L., Koch A. D., et al. Prevalence of fat-soluble vitamin deficiencies and decreased bone mass in chronic pancreatitis. Pancreatology. 2013; 13: 238-242.

33. Shintakuya R., Uemura K., Murakami Y., et al. Sarcopenia is associated with pancreatic exocrine insufficiency in pancreatic disease. Pancreatology. 2017; 17: 70-75.

34. De la Iglesia D., Vallejo-Senra N., López-López A., et al. Effect of pancreatic exocrine and endocrine insufficiency on cardiovascular events in chronic pancreatitis. Pancreatology. 2018; 18.

35. Maconi G., Dominici R., Molteni M., et al. Prevalence of pancreatic insufficiency in inflammatory bowel diseases assessed by fecal elastase-1. Dig Dis Sci. 2008; 53: 262-270. DOI: 10.1007/s10620-007-9852-y.

36. Pinto-Sanchez M. I., Seiler C. L., Santesso N., et al. Association between inflammatory bowel diseases and celiac disease: a systematic review and meta-analysis. Gastroenterology. 2020; 159 (3): 884-903.e31. DOI: 10.1053/j.gastro.2020.05.007.

37. Lazzano P., Fracas E., Nandi N., et al. Extraintestinal complications of celiac disease: treatment considerations. Expert Rev Gastroenterol Hepatol. 2024; 18 (12): 761-777. DOI: 10.1080/17474124.2024.2443053.

38. Cardenas-Torres F. I., Cabrera-Chavez F., Figueroa-Salcido O. G., et al. Non-celiac gluten sensitivity: an update. Medicina (Kaunas). 2021; 57: 526. DOI: 10.3390/medicina57060526.

39. Naik R. D., Seidner D. L., Adams D. W. Nutritional considerations in celiac disease and nonceliac gluten sensitivity. Gastroenterol Clin North Am. 2018; 47 (1): 139-154. DOI: 10.1016/j.gtc.2017.09.006.

40. Volta U., Caio G., De Giorgio R., et al. Non-celiac gluten sensitivity: a work-in-progress entity. Best Pract Res Clin Gastroenterol. 2015; 29: 477- 491. DOI: 10.1016/j.bpg.2015.04.006.

41. Di Sabatino A., Volta U., Salvatore C., et al. Small amounts of gluten in suspected nonceliac gluten sensitivity: a randomized trial. Clin Gastroenterol Hepatol. 2015; 13 (9): 1604-1612.e3.

42. Dellon E. S., Gonsalves N., Abonia J. P., et al. International consensus recommendations for eosinophilic gastrointestinal disease nomenclature. Clin Gastroenterol Hepatol. 2022; 20: 2474-2484.e3. DOI: 10.1016/j.cgh.2022.02.017.

43. Shoda T., Collins M. H., Rochman M., et al. Evaluating eosinophilic colitis as a unique disease using colonic molecular profiles. Gastroenterology. 2022; 162 (6): 1635-1649. DOI: 10.1053/j.gastro.2022.01.022

44. Walker M. M., Potter M., Talley N. J. Eosinophilic gastroenteritis and other eosinophilic gut diseases. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2018; 3: 271-280. DOI: 10.1016/S2468-1253(18)30005-0.

45. Tozlu M., Cash B., Younes M., et al. Dilemma in post-IBD patients with IBS-D symptoms. Expert Rev Gastroenterol Hepatol. 2021; 15: 5-8. DOI: 10.1080/17474124.2021.1829469.

46. Pineton de Chambrun G., Gonzalez F., et al. Natural history of eosinophilic gastroenteritis. Clin Gastroenterol Hepatol. 2011; 9 (11): 950-956. e1. DOI: 10.1016/j.cgh.2011.07.017.

47. Abou Rached A., El Hajj W. Eosinophilic gastroenteritis: approach to diagnosis and management. World J Gastrointest Pharmacol Ther. 2016; 7 (4): 513-523. DOI: 10.4292/wjgpt.v7.i4.513.

48. Weiler C. R., Austen K. F., Akin C., et al. Mast cell activation syndrome diagnosis and management. J Allergy Clin Immunol. 2019; 144 (4): 883-896.

49. Boeckxstaens G. Mast cells and inflammatory bowel disease. Curr Opin Pharmacol. 2015; 25: 45-49. DOI: 10.1016/j.coph.2015.11.005.

50. Fan L., Wong M., Fan X. S., et al. Intramucosal mast cells in IBS vs IBD in remission. J Clin Gastroenterol. 2021; 55: 244-249. DOI: 10.1097/MCG.0000000000001394.

51. Gelbmann C. M., Mestermann S., Gross V., et al. Strictures in Crohn's disease are characterized by accumulation of mast cells. Gut. 1999; 45: 210-217. DOI: 10.1136/gut.45.2.210.

52. Afrin L. B., Ackerley M. B., Bluestein L. S., et al. Diagnosis of mast cell activation syndrome: a global consensus-2. Diagnosis (Berl). 2020; 8 (2): 137-152. DOI: 10.1515/dx-2020-0005.

53. Beckers A. B., Keszthelyi D., Fikree A., et al. Gastrointestinal disorders in joint hypermobility syndrome/Ehlers-Danlos syndrome. Neurogastroenterol Motil. 2017; 29: e13013. DOI: 10.1111/nmo.13013.

54. DiBaise J. K., Harris L. A., Goodman B. Postural tachycardia syndrome and the GI tract. Am J Gastroenterol. 2018; 113: 1458-1467. DOI: 10.1038/s41395-018-0215-4.

55. Yu V., McHenry N., Proctor S., et al. Endometriosis for gastroenterologists. Dig Dis Sci. 2023. DOI: 10.1007/s10620-022-07674-7.

56. Chiaffarino F., Cipriani S., Ricci E., et al. Endometriosis and inflammatory bowel disease: a systematic review. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2020; 252: 246-251. DOI: 10.1016/j.ejogrb.2020.06.051.

57. Young S., Burns M. K., DiFrancesco L., et al. Diagnostic and treatment guidelines for gastrointestinal endometriosis. J Turk Ger Gynecol Assoc. 2017; 18: 200-209. DOI: 10.4274/jtgga.2017.0143.

58. Veeraswamy A., Lewis M., Mann A., et al. Extragenital endometriosis. Clin Obstet Gynecol. 2010; 53: 449-466.

59. Parker M. C., Wilson M. S., Menzies D., et al. The SCAR-3 study: adhesion-related readmission risk. Colorectal Dis. 2005; 7: 551-558. DOI: 10.1111/j.1463-1318.2005.00857.x.

60. Moris D., Chakedis J., Rahnemai-Azar A. A., et al. Postoperative abdominal adhesions. J Gastrointest Surg. 2017; 21 (10): 1713-1722. DOI: 10.1007/s11605-017-3488-9.

61. Rezaie A., Gu P., Kaplan G. G., et al. Dyssynergic defecation in inflammatory bowel disease. Inflamm Bowel Dis. 2018; 24 (5): 1065-1073. DOI: 10.1093/ibd/izx095.

62. Quinn K. P., Tse C. S., Lightner A. L., et al. Nonrelaxing pelvic floor dysfunction after ileal pouch-anal anastomosis. Clin Gastroenterol Hepatol. 2017; 15: 1242-1247. DOI: 10.1016/j.cgh.2017.02.024.

63. Coffin B., Duboc H. Persistent abdominal pain beyond irritable bowel syndrome. Aliment Pharmacol Ther. 2022; 56 (3): 419-435. DOI: 10.1111/apt.17064.

64. Farmer A. D., Gallagher J., Bruckner-Holt C., et al. Narcotic bowel syndrome. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2017; 2 (5): 361-368. DOI: 10.1016/ S2468-1253(16)30217-5.

65. Jharap B., Seinen M. L., de Boer N. K., et al. Thiopurine therapy in inflammatory bowel disease. Inflamm Bowel Dis. 2010; 16 (9): 1541-1549. DOI: 10.1002/ibd.21221.

66. Philpott H. L., Nandurkar S., Lubel J., et al. Druginduced gastrointestinal disorders. Postgrad Med J. 2014; 90 (1065): 411-419. DOI: 10.1136/postgradmedj-2013-100316

67. Jain V., Pitchumoni C. S. Gastrointestinal side effects of prescription medications in older adults. J Clin Gastroenterol. 2009; 43 (2): 103-110. DOI: 10.1097/MCG.0b013e31818f9227.

68. Shian B., Larson S. T. Abdominal wall pain: evaluation and treatment. Am Fam Physician. 2018; 98 (7): 429-436.

69. Jagt J. Z., Pothof C. D., Buiter H. J. C., et al. Adverse events of thiopurine therapy in pediatric IBD. Dig Dis Sci. 2022; 67 (1): 241-251. DOI: 10.1007/s10620-021-06836-3.

70. Moran G. W., Dubeau M. F., Kaplan G. G., et al. Clinical predictors of thiopurine-related adverse events in Crohn's disease. World J Gastroenterol. 2015; 21 (25): 7795-7804. DOI: 10.3748/wjg.v21.i25.7795.

71. Zudeh G., Franca R., Stocco G., et al. Biomarkers for gastrointestinal adverse events related to thiopurine therapy. World J Gastroenterol. 2021; 27 (38): 6348-6356. DOI: 10.3748/wjg.v27.i38.6348.

72. Groeger D., O’Mahony L., Murphy E. F., Bourke J. F., Dinan T. G., Kiely B., et al. Bifidobacterium infantis 35624 modulates host inflammatory processes beyond the gut. Gut Microbes. 2013; 4 (4): 325-339. DOI: 10.4161/gmic.25487.

73. Maslennikov R., Gosteeva E., Ananeva V., Korshunova L., Kravtsowa A., Poluektova E., et al. Strain-specific systematic review with meta-analysis of probiotics efficacy in the treatment of irritable bowel syndrome. J Clin Med. 2026; 15: 1152. DOI: 10.3390/jcm15031152.